, Junio 2018 Autora: Eliany Ramos Martínez Tutores: Msc. Yunier Olivera Espinos Dr. C. Fabián Pina Amargós Departamento de Biología Este documento es Propiedad Patrimonial de la Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas, y se encuentra depositado en los fondos de la Biblioteca Universitaria “Chiqui Gómez Lubian” subordinada a la Dirección de Información Científico Técnica de la mencionada casa de altos estudios. Se autoriza su utilización bajo la licencia siguiente: Atribución- No Comercial- Compartir Igual Para cualquier información contacte con: Dirección de Información Científico Técnica. Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas. Carretera a Camajuaní. km 5½. Santa Clara. Villa Clara. Cuba. CP. 54 830 Teléfonos.: +53 01 42281503-1419 Universidad Central “Marta Abreu” de Las Villas Facultad de Ciencias Agropecuarias Departamento de Biología Tesis de Diploma Diversidad beta entre comunidades de peces de las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba Autora: Eliany Ramos Martínez Tutor MSc. Yunier Olivera Espinosa1 Dr.C. Fabián Pina Amargós2 1Centro de Investigaciones de Ecosistemas Costeros, yunier@ciec.cu 2Marlin S.A., fabianpina1972@gmail.com Santa Clara, junio 2018 Dedico todos estos años o a las personas más importantes en mi vida. A mis abuelos (Mamita, Marta y Rafael) Esta tesis va dedicada a ustedes no solo porque los amo sino porque Ustedes son una deliciosa mezcla de risas, historias maravillosas y amor Ustedes tienen el corazón de un ángel y son el sostén de esta maravillosa familia Agradecimientos A todos los que estuvieron para mí, en las buenas y en especial en las malas.. Muchas Gracias!! A la mejor familia del mundo, la mía, por estar siempre al tanto de mis estudios, por su sacrificio estos años para que yo cumpliera mis sueños y por apoyarme en todo momento (Los quiero a todos y gracias por estar en mi vida). A Ginger, Matilde y a Pollito por esos momentos malos en la beca los cuales siempre enfrentamos con chismes, risas, cuentos y muchas bromas entre todas…. jajaaa. A Mantilla y a CC por ser mis amigas estos años, especialmente compañeras de animes y series. Al club de Dota del 301B por esos momentos de risas y juego mental que disfrute mucho. Gracias a los maestros Leo y Dionic por enseñarme a jugar, a Felix y Julio por pelearme y a Gaby,David y Fidel por no preocuparse por lo mala que era y defenderme. Gracias chicos por esos momentos de distracción que uno necesita antes de las pruebas y seminarios. Flaco gracias por ser tan bromista siempre y tener buena cara para cualquiera situación David nunca pensé que conocería alguien más cabezota y porfiado que yo… gracias por demostrar que me equivoque. Ariandy, Felix, Gaby y Julio por sus contantes ocurrencia que nunca permitieron que me aburriese de escucharlos siempre era algo nuevo de lo que reírse….soy su fan número 1. A Inés, Miguelin y Vivian por prestarme su posada cada vez que la necesitaba y hacer que me sienta como si estuviera en casa. Gracias por esos ricos potajes los fines de semana. A (Lila) por ser como una mamá para nosotros cuando estábamos en el CIEC. A Nela, Mikel por ser tan atentos con nosotros en el centro. A José(el negrito), Jorge, Vitico y Maibelin por ser unos estupendos compañeros de cuarto, amigos y por tener que soportarme todos los días…….Gracias por hacerme reír y distraerme cuando tenía mucho trabajo. A mi tutor (Y. M) por ser paciente conmigo y estar presenta cada vez que lo necesitaba. Yandy Rodríguez Cueto y a los colaboradores del proyecto sur por su ayuda en esta investigación. Resumen La diversidad beta es clave para la biodiversidad en general, con una utilidad importante en la implementación de estrategias de manejo y conservación. En este trabajo se analiza la influencia de la distancia geográfica y la composición de hábitats sobre la disimilitud entre las comunidades de peces de las Áreas Marinas Protegida de la costa sur de Cuba. Las comunidades de peces se caracterizaron a partir de los informes del proyecto “Aplicación de un enfoque regional al manejo de las áreas protegidas marinas y costeras en los Archipiélagos del Sur de Cuba” GEF/PNUD. Los componentes de la diversidad beta, recambio de especies y anidamiento, fueron calculados mediante el índice de disimilitud de Jaccard, y se aplicaron pruebas de Mantel para analizar la influencia de la distancia geográfica y la composición de hábitats sobre dichos componentes. En las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba se encontró una alta diversidad beta determinada por el recambio de especies en las comunidades de peces. Aunque el valor de anidamiento fue bajo, la mayoría de las AMP estuvieron altamente anidadas dentro del Parque Nacional Jardines de la Reina, debido a la alta diversidad de especies, el estado de conservación y el aislamiento de las comunidades de esta reserva. La distancia geográfica entre las AMP de la costa sur de Cuba no influyó significativamente sobre la diversidad beta. En cambio, la composición de hábitats fue determinante, lo que demuestra la fuerte asociación entre las especies y los hábitats en que viven. Palabras clave: recambio de especies, anidamiento, composición de hábitats, distancia geográfica, disimilitud Abstract Beta diversity is key to biodiversity in general, with an important utility in the implementation of management and conservation strategies. This paper analyzes the influence of geographical distance and habitat composition on the dissimilarity among fish communities of the Protected Marine Areas of the south coast of Cuba. Fish communities were characterized from project reports of the "Application of a regional approach to the management of marine and coastal protected areas in the Archipelagos of the South of Cuba" GEF/UNDP project. The components of beta diversity, species turnover and nestedness, were calculated using the Jaccard dissimilarity index, and Mantel tests were applied to analyze the influence of geographical distance and habitat composition on these components. In the Marine Protected Areas of the south coast of Cuba, a high beta diversity was found, determined by the species turnover among the fish communities. Although the nestedness was low, most of the MPAs were highly nested within the Jardines de la Reina National Park, due to the high species diversity, the conservation status and the isolation of communities of this reserve. The geographic distance between the MPAs on the south coast of Cuba did not significantly influence beta diversity. On the other hand, the habitat composition was decisive, which shows the strong association between the species and the habitats in which they live. Key words: species turnover, nestedness, habitat composition, geographic distance, dissimilarity Tabla de contenidos 1. Introducción .............................................................................................................. 1 2. Revisión Bibliográfica ............................................................................................... 4 2.1. Comunidades de peces en los ecosistemas cubanos .......................................... 4 2.1.1. Diversidad de peces en los biotopos marinos ................................................. 5 2.2. Áreas Marinas Protegidas ..................................................................................... 8 2.2.1. Abundancia de peces en Áreas Marinas Protegidas .................................... 10 2.2.2. Conectividad entre ecosistemas ................................................................... 11 2.2.3. Efectividad del tamaño de la reserva ............................................................ 12 2.3. Diversidad biológica ............................................................................................ 13 2.3.1. Importancia de la Diversidad Biológica ......................................................... 13 2.3.2. Diversidad beta ............................................................................................. 14 3. Materiales y Métodos .............................................................................................. 17 Área de estudio .......................................................................................................... 17 Obtención de datos .................................................................................................... 19 Análisis de los datos .................................................................................................. 20 3.1. Diversidad beta ................................................................................................... 20 3.2. Composición de hábitats y distancia geográfica entre las AMP .......................... 21 4. Resultados .............................................................................................................. 22 4.1. Diversidad beta ................................................................................................... 24 4.2. Composición de hábitats ..................................................................................... 27 Influencia de la distancia geográfica y la composición del hábitats sobre la diversidad beta y sus componentes ............................................................................................ 28 5. Discusión ................................................................................................................ 30 5.1. Composición de hábitats ..................................................................................... 33 5.2. Diversidad beta ................................................................................................... 34 6. Conclusiones .......................................................................................................... 39 7. Recomendaciones .................................................................................................. 40 8. Referencias bibliográficas ....................................................................................... 41 Anexos .......................................................................................................................... 54 Anexo I. Diversidad beta entre las AMP de la costa Sur de Cuba ................................ 54 Anexo II. Diversidad beta entre las AMP de la costa Sur de Cuba ............................... 55 Anexo III. Anidamiento entre las AMP de la costa Sur de Cuba ................................... 56 Anexo IV. Recambio de especies entre las AMP de la costa Sur de Cuba ................... 57 Anexo V. Composición de hábitats de las AMP de la costa Sur de Cuba ..................... 58 1 1. Introducción Uno de los principales retos de la ecología es el estudio de la composición y distribución de las comunidades biológicas, y su relación con las condiciones ambientales a escala local o regional (Medeiros et al., 2016). Un enfoque útil para estudiar esta relación es dividir la diversidad biológica en niveles. La partición de la diversidad permite una mejor comprensión de los mecanismos que determinan la estructura de las comunidades a lo largo de gradientes ambientales y en varias escalas espaciales (Arita y Rodríguez, 2002). La diversidad total de una región (diversidad gamma) está compuesta por los componentes de la diversidad alfa y la diversidad beta, lo cual puede variar a lo largo de gradientes espaciales y temporales (Whittaker, 1972). La diversidad alfa se corresponde con la diversidad local y puede estimarse por la riqueza de especies o mediante índices de diversidad. La diversidad beta es una medida de disimilitud en la composición comunitaria entre áreas (Jaksic y Marone, 2007). La diversidad beta es un componente clave para la biodiversidad porque evalúa si las áreas comparten especies similares, por tanto, es clave para el entendimiento de los factores que determinan la estructura de las comunidades a varias escalas (e incluso de metacomunidades) y para las estrategias de manejo y conservación (Villéger et al., 2012). La diversidad beta se puede dividir en dos componentes: el recambio de especies y el anidamiento (Medeiros et al., 2016). El recambio es la sustitución de algunas especies por otras a lo largo de gradientes espaciales y temporales (Baselga, 2010). El anidamiento ocurre cuando las especies presentes en sitios con baja biodiversidad constituyen un subgrupo de la composición de especies típica de los sitios más diversos biológicamente (Harrison et al., 1992; Medeiros et al., 2016). La división de la diversidad en sus componentes (recambio y anidamiento) tiene una utilidad importante en la implementación de estrategias de manejo y conservación (Arita y Rodríguez, 2002; Angeler, 2013). Cuando la diversidad beta está determinada por el anidamiento, las estrategias de conservación deberían priorizar las áreas con mayor diversidad de especies (Arita y Rodríguez, 2002; Medeiros et al., 2016). Sin embargo, en escenarios donde las diferencias entre las comunidades están dadas por el recambio de especies, deberían protegerse varios sitios (Arita y Rodríguez, 2002; Medeiros et al., 2016). 2 En Cuba, el funcionamiento de las Áreas Marinas Protegidas (AMP) se ha evaluado desde varios enfoques. Por ejemplo, la efectividad de manejo (Angulo-Valdés, 2005), el efecto de la protección sobre las comunidades de peces (Pina-Amárgos, 2008; Pina-Amagós et al., 2014), o la caracterización de los recursos biológicos (Proyecto “Aplicación de un enfoque regional al manejo de áreas costeras y marinas protegidas en los archipiélagos del sur de Cuba” PNUD/GEF CUB/3973). Estas investigaciones corroboran que dicho funcionamiento depende en gran medida de la alta conectividad que existe en el medio marino a nivel local y regional, la existencia de notables gradientes espaciales, el predominio de especies con amplia distribución, alta renovación y mezcla de poblaciones y gran extensión y complejidad de los ecosistemas. Son escasos los estudios en los que se analiza el grado de relación entre las AMP establecidas en Cuba. Se desconoce cómo la conectividad afecta la composición y estructura de las poblaciones naturales en escalas espaciales regionales y cuáles son las implicaciones para las estrategias de conservación. En este sentido, varias interrogantes siguen sin responderse: ¿cuál es el grado de conectividad o similitud de los componentes naturales entre las AMP?, ¿esta (di) similitud está relacionada con la distancia geográfica entre las AMP o está dada por las características de los hábitats de dichas áreas? Dadas estas interrogantes, en la presente investigación se evaluará la siguiente hipótesis: las comunidades naturales de las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba presentan una baja diversidad beta debido a la alta conectividad entre sus ecosistemas. De ser cierta esta afirmación, entonces (i) las comunidades de peces de las AMP de la costa sur de Cuba muestran una baja diversidad beta debido a un alto anidamiento y bajo recambio de especies, y (ii) esta baja diversidad beta está más relacionada con la distancia geográfica entre las AMP que con la composición de hábitats de dichas áreas. Objetivo general: Evaluar la diversidad beta entre comunidades de peces de las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba 3 Objetivos específicos: 1. Caracterizar la diversidad beta entre las comunidades de peces en las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba, a través de sus componentes: recambio de especies y anidamiento. 2. Analizar la influencia de la distancia geográfica y composición de hábitats sobre los componentes de la diversidad beta entre las comunidades de peces de las AMP de la costa Sur de Cuba. 4 2. Revisión Bibliográfica 2.1. Comunidades de peces en los ecosistemas cubanos En el medio acuático, los peces se encuentran entre los organismos de mayor diversidad y juegan un papel determinante en las comunidades y ecosistemas. Los peces son de gran importancia por su papel modulador a través de la depredación, el herbivorismo, la bioerosión y otros aspectos vinculados a la actividad trófica (Pina-Amargós et al., 2007). Además, la importancia de los peces es reforzada por ser el objeto primordial de la actividad pesquera, una de las principales actividades humanas en los océanos (Freon y Misund, 1999). La ictiofauna del Caribe es la más rica del Atlántico debido a la distribución de los arrecifes coralinos. El régimen de circulación existente en la región favorece el transporte de larvas desde las Antillas Menores y su dispersión en la plataforma cubana (Paris et al., 2005). No obstante, la plataforma cubana se diferencia de otras del Caribe por su notable extensión, poca profundidad y la presencia en ella de una gran cantidad de bajíos, islas, cayos y cayuelos que determinan una mayor complejidad, diversidad de biotopos y diferencias significativas entre algunas de sus regiones (Kendall et al., 2002). En el Caribe, los grandes depredadores, en especial tiburones y grandes meros, están ausentes de la mayoría de los arrecifes. Esto significa que la mayor parte de la biomasa de peces se compone de pequeños peces carnívoros, tales como hemúlidos, meros, pargos pequeños; y peces planctívoros, como el pez damisela; y los herbívoros, como el pez loro y el cirujano (Mumby et al., 2014). Existen factores ambientales que desempeñan un importante papel en la estructura de las comunidades de peces. Los más importantes son la temperatura, salinidad, profundidad del agua, turbidez, características morfológicas del sustrato y la sombra (Cocheret de la Morinière et al., 2004). La ictiofauna marina de Cuba es probablemente la más rica de las Antillas. Está compuesta aproximadamente por 1 120 especies, 84 de la Clase Chondrichthyes (tiburones y rayas) y 1 031 especies de la clase Actinopterygii (peces óseos). La mayor riqueza de especies se presenta en el orden Perciformes, en el cual se consignan 62 familias, 245 géneros y 485 especies. Entre las 5 familias con mayor diversidad en las aguas costeras de Cuba, se encuentran: Serranidae, Carangidae, Labridae, Scaridae, Lutjanidae, Labrisomidae, Gobiidae y Haemulidae (Sotolongo, 2015). A juzgar por los límites de distribución de las especies de peces reportadas en el Gran Caribe, y que no están registradas para Cuba, se estima que al menos unas 85 especies más pudieran estar presentes en aguas cubanas (Claro, 2006a). Del total de especies registradas para Cuba, unas 620 son típicas de la zona litoral, de las cuales más de 520 guardan determinada asociación con el fondo (demersales). Mientras que unas 100 especies prefieren la columna de agua como hábitat (pelágico-neríticas). Estas especies se encuentran vinculadas a los arrecifes, manglares y otros biotopos someros (Claro et al., 2001; Claro, 2006b). 2.1.1. Diversidad de peces en los biotopos marinos La relación entre las características de los hábitats y las comunidades de peces ha sido ampliamente tratada en la literatura científica alrededor del mundo (Cocheret de la Morinière et al., 2004) pero no ha dejado de ser un tema polémico. Los hábitats estructuralmente más complejos han sido asociados con la mayor abundancia, riqueza de especies y biomasa (Jones et al., 2004). Según Claro y Reshetnikov (1994) los principales biotopos del ecosistema marino en Cuba son:  Arrecifes coralinos y fondos duros no colonizados  Fondos duros no arrecifales (de aguas interiores)  De sedimentos no consolidados (arena, fango)  Pastos y macroalgas  Manglares  Lagunas costeras y estuarios  Costas rocosas bajas o con acantilados  Playas Estos biotopos no se encuentran de forma aislada, existe un flujo bidireccional de especies, biomasa y energía entre ellos (Campos, 2012). Por ejemplo, entre los arrecifes, los manglares y los pastos marinos se producen migraciones diurnas y estacionales de numerosas especies. Muchos peces que por el día habitan en los arrecifes o manglares, por la noche se alimentan en 6 los pastos marinos y trasladan al hábitat diurno la energía consumida, contribuyendo a la productividad biológica (Claro et al., 2001). Los peces de las lagunas costeras realizan migraciones de desove hacia los pastos marinos y algunas especies se reproducen cerca de los arrecifes (Claro y Robertson, 2010). Asimismo, las comunidades de los manglares y pastos son receptores permanentes de larvas planctónicas provenientes del mar abierto. Las etapas juveniles de muchos peces arrecifales se desarrollan en las zonas estuarinas, los manglares o los pastos marinos, reflejando así, la naturaleza integral e interdependiente de los ecosistemas marinos (Campos, 2012). Los factores que determinan la gran diversidad y abundancia de peces en los biotopos cubanos son: el alimento, la diversidad de los refugios y el espacio vital (Claro y Reshetnikov, 1994). Por ello, la mayor diversidad de especies se encuentra en las pendientes y crestas arrecifales, aunque también en arrecifes de parche cercanos a la pendientes arrecifales (Cobián, 2010; García-Rodríguez, 2010). Dentro de los principales biotopos se encuentran los arrecifes de coral, los cuales se distribuyen en forma de crestas, barreras coralinas, cabezos, fondos de camellones y terrazas rocosas. Los arrecifes son ecosistemas muy complejos, que basan su actividad en el reciclado de nutrientes y presentan una alta diversidad (Alcolado, 2006). La diversidad de especies en los cabezos y parches puede ser alta si estos se encuentran cerca de los arrecifes, pero en aquellos aislados como pastos marinos o arenales, la diversidad es mucho menor aunque la biomasa es generalmente muy alta (García-Rodríguez, 2010). En las crestas arrecifales, la diversidad de especies es similar a la de las pendientes, con un claro predominio de Haemulon flavolineatum (Desmarets, 1823), Thalassoma bifasciatum (Bloch, 1791), Haemulon sciurus (Shaw, 1803) y Abudefduf saxatilis (Linnaeus, 1758) (Campos, 2012). Los peces herbívoros barberos (Acanthurus spp.) y loros (Scarus spp. y Sparisoma spp.) también son abundantes en este hábitat, los cuales desempeñan un importante papel en los ecosistemas marinos, favoreciendo el estado de salud de los corales (Alcolado, 2006). La distribución y abundancia de estas especies en este hábitat está determinada por sus características morfológicas y conductuales, su relación con la topografía de los hábitats, la accesibilidad al alimento y la posibilidad de escapar de los depredadores (Sierra et al., 2001). 7 Los arrecifes de parches pueden concentrar grandes cantidades de peces en un área muy pequeña, los cuales son utilizados como refugio o como punto de referencia durante el día, mientras que de noche los peces se dispersan para forrajear por las extensas praderas marinas que los rodean (García-Rodríguez, 2010). Sin embargo, en los arrecifes de parche y cabezos, las especies más frecuentes y abundantes son los roncos (Haemulidae), principalmente Haemulon plumieri (Lucepéde, 1801), H. flavolineatum y H. sciurus. Otras especies predominantes son los pargos (Lutjanidae), las doncellas (Labridae), los barberos (Acanthurus spp.) y algunos loros como Sparisoma viride (Bonnaterre, 1788) (Claro et al., 2001; Claro, 2006a). Los manglares son ecosistemas de gran importancia que mantienen el equilibrio en la zona costera impidiendo el avance de la intrusión salina y permiten la conservación de la biodiversidad, al servir de hábitat permanente o temporal para especies endémicas, raras, amenazadas o en peligro de extinción (Suman, 1994). Las especies más predominantes son los pargos, los roncos, las anchoas (Engraulidae), las manjúas, sardinas (Clupeidae) y los cabezotes (Atherinidae). Según Cocheret de la Morinière et al. (2003), los adultos de algunas especies de roncos y pargos suelen buscar refugio en los manglares durante el día, mientras que en las noches salen a alimentarse en los pastos marinos adyacentes. El papel protector que tienen los manglares en Cuba es de vital importancia para la economía nacional ya que permiten el mantenimiento de las pesquerías costeras, a través de servir de refugio a especies comerciales durante sus etapas juveniles (Menéndez y Priego, 1994). Los pastos marinos constituyen un recurso natural de gran importancia por los servicios que prestan a otros ecosistemas marinos y al hombre (Martínez-Daranas, 2007). En este hábitat se desarrollan complejas tramas tróficas, que abarcan los ecosistemas adyacentes, y es el sustento de muchas especies de peces de importancia comercial y conservacionista (Baisre, 1985; Gillanders, 2006). Los pastos constituyen una fuente de energía importante para peces de manglares y arrecifes, que realizan migraciones diarias (Parrish, 1989). También son importantes áreas de crianza para números peces de arrecifes, como pargos, roncos y algunos meros (Serranidae), que luego migran a arrecifes cuando crecen (García-Arteaga et al., 1990). Actúan como estabilizadores del fondo, previniendo su erosión y la afectación de los arrecifes, regulan la concentración de oxígeno y gas carbónico en el mar, y condicionan fuertemente los procesos biogeoquímicos locales (Alcolado, 2006). 8 Las etapas juveniles de los pargos, roncos y otros peces comerciales, trascurre principalmente en los pastos marinos y en los manglares aledaños ya que estos biotopos les proporciona refugio y alimento (García-Rodríguez, 2010). Algunas de estas especies son de importancia pesquera, por lo que la conservación de los manglares y los pastos marinos es fundamental para el mantenimiento de una pesca sostenible (Claro y Robertson, 2010). Los peces constituyen la mayor parte de la biomasa pesquera, con más de 140 especies bajo explotación. De estas, un pequeño grupo con gran valor económico constituye más del 50 % de las extracciones (Claro et al., 2001). Sin embargo, como plantea Baisre (1985), la pesca es una de las actividades que más afecta los ecosistemas marinos. Un ejemplo puede verse en la reducción significativa de los tamaños poblacionales de algunas especies debido a la sobreexplotación, e.g. las lizas (Mugilidae) (Claro et al., 2001; Martínez-Daranas, 2007). Otra consecuencia ha sido el reemplazo de especies de gran calidad y talla por otras de menos valor. La actividad pesquera no solo afecta a las especies bajo explotación, los ecosistemas también sufren perturbaciones debido a la alteración de las relaciones ecológicas y al poco tiempo que tienen para recuperarse (Martínez-Daranas, 2007). Un grupo importante de especies comerciales o de gran impacto en el ecosistema costero son consideradas “visitantes o transeúntes” de los arrecifes, manglares y pastos marinos (Claro y Parenti, 2001). Entre los que se destacan, por su frecuencia y abundancia, la picúa (Sphyraena barracuda [Walbaum, 1792]), los jureles: principalmente cibí carbonero (Caranx ruber [Bloch, 1793]), cibí amarillo (C. bartholomaei [Cuvier, 1833]) y gallego (C. latus [Agassiz, 1831]), así como algunos escómbridos costeros donde se destaca la pintada (Scomberomorus regalis [Bloch, 1793]), el serrucho (S. maculatus [Mitchill, 1815]) y la sierra (S. cavalla [Cuvier, 1829]) (Claro y Parenti, 2001). 2.2. Áreas Marinas Protegidas El deterioro que han sufrido los ecosistemas marinos alrededor del mundo durante décadas ha provocado el colapso de muchos de estos. La pesca excesiva y la contaminación, entre otros factores, han llevado al medio marino y sus recursos a un estado de sobreexplotación y degradación sin precedentes (Alcolado, 2006). Para revertir esta situación, uno de los mecanismos más utilizados por parte de los organismos y administraciones competentes es la creación de Áreas Marinas Protegidas (AMP). En su origen, las AMP se constituyeron con fines 9 de ocio, aunque más recientemente, se utilizan como una herramienta para prevenir la degradación de los hábitats y la sobrepesca (Navarro-Martínez y Angulo-Valdés, 2015). Las áreas protegidas en Cuba funcionan de forma integrada a través del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP). Dentro de estas, las áreas marinas protegidas han tenido un desarrollo relativamente diferenciado en comparación con las áreas terrestres, sobre todo en lo referido a su implementación (Navarro-Martínez y Angulo-Valdés, 2015). Debido a múltiples factores entre ellos el menor conocimiento de las zonas marinas con relación a la terrestre, las actividades de protección y manejo resultan más costosas y requieren cumplir con más requisitos, la infraestructura y el equipamiento debe ser especializado y el personal estar debidamente capacitado (Brock et al., 2012). Los principales programas de investigación que se están ejecutando en las AMP están directamente vinculados a los tres ecosistemas marinos identificados como prioritarios para el SNAP: arrecifes coralinos, pastos marinos y manglares (Alcolado, 2006). También están enfocados en especies de interés conservacionista o económico, como las tortugas marinas (Caretta caretta [Linnaeus, 1758], Eretmochelys imbricata [Linnaeus, 1766] y Chelonia mydas [Linnaeus, 1758]), el manatí (Trichechus manatus manatus [Linnaeus, 1758]) y los cocodrilos (Crocodylus acutus [Cuvier, 1807] y Crocodylus rhombifer [Cuvier, 1807]). Y algunos peces, entre los que se encuentran el pargo criollo (Lutjanus analis [Cuvier, 1828]), la guasa (Epinephelus itajara [Lichtenstein, 1822]) y algunas especies de tiburones (Brock et al., 2012). De igual forma, se desarrollan investigaciones relacionadas con algunas especies exóticas e invasoras como el pez león (Pterois volitans [Linnaeus, 1758]). También se implementan otras investigaciones relacionadas con los impactos producidos por las actividades económicas sobre los recursos naturales, por eventos meteorológicos extremos y otros procesos asociados al cambio climático (Brock et al., 2012). Las AMP de Cuba protegen una parte de la plataforma marina del país (Navarro-Martínez y Angulo-Valdés, 2015). Gran parte de estas áreas constituyen sitios de importancia para el turismo, el cual se basa fundamentalmente en el buceo recreativo y en la fotografía y videos bajo el agua (Pina-Amárgos, 2008). Los beneficios que la protección del AMP ofrece, pueden ser divididos en dos grandes grupos: aquellos cuyos impactos se aprecia en actividades extractivas como la pesca y otros que benefician actividades no extractivas como el turismo. 10 Las AMP agrupan generalmente los más bellos y mejor conservados paisajes marinos, los que constituyen los principales atractivos para el turismo y la recreación en muchos países del mundo. La práctica de actividades turísticas como el buceo contemplativo dentro de áreas protegidas, constituye una experiencia viable tanto para la conservación de los ecosistemas y recursos naturales, como para la captación de ingresos para las economías locales y nacionales (Pina-Amagós et al., 2014). 2.2.1. Abundancia de peces en Áreas Marinas Protegidas La influencia de las áreas marinas protegidas en la ictiofauna ha sido pobremente trabajada en Cuba. La mayoría de los estudios de las reservas marinas no consideran las variaciones temporales de las comunidades de peces como posible fuente de las diferencias observadas entre zonas protegidas y abiertas a la pesca (Willis et al., 2006). Estudios en reservas marinas han encontrado efectos positivos de estas en las comunidades de peces, pero el tratamiento de la estacionalidad no ha sido homogéneo: algunos comparan los efectos en diferentes épocas o no hacen referencias al periodo en el que fueron llevados a cabo los muestreos (Pina-Amargós et al., 2007). En las Áreas Marinas Protegidas, las asociaciones de peces se encuentran protegidas de la sobrepesca, se garantiza la estructura por tallas y edades de las poblaciones explotadas y se resguarda la estructura física de los hábitats. Se conservan, además, los sitios de desove y cría, favoreciendo la reposición de las poblaciones y el suministro de larvas a zonas de pesca fuertemente explotadas fuera del área protegida (Roberts y Sargant, 2002). Debido a estos procesos, se observan incremento en la talla media, la riqueza de especies y la capacidad reproductiva (Pina-Amárgos, 2008). En general, las especies que mejor responden a la protección son aquellas más codiciadas por los pescadores comerciales y deportivos. Estos efectos se verifican a corto plazo (en menos de 5 años), incrementándose con el tiempo (Alcala et al., 2005). Sin embargo, las especies longevas, de gran movilidad pueden responder de forma más lenta mientras que las especies pelágicas responden de forma más pobre a la protección, pero pueden beneficiarse de estas (Roberts y Sargant, 2002). La relación entre las características de los hábitats y las comunidades de peces ha sido ampliamente tratada en la literatura científica alrededor del mundo y en diversos hábitats, pero 11 no ha dejado de ser un tema polémico (Pina-Amárgos, 2008). La mayor abundancia, biomasa y riqueza de especies han sido asociadas con hábitats estructuralmente más complejos (Pina- Amárgos, 2008). En los estudios de los efectos de las reservas marinas, las evidencias de abundancia diferencial a favor de estas herramientas de gestión de recursos marinos pueden deberse a diferencias espaciales de calidad y tipo de hábitat y no a la protección que estas ejercen (Friedlander et al., 2003). Algunos autores señalan que el tipo y calidad del hábitat dentro y fuera de las áreas marinas protegidas es importante para determinar cómo los organismos responden a la protección, dejando claro que la diferencia entre zonas puede deberse a la cobertura béntica y a la complejidad estructural de los hábitats (Kendall et al., 2002). 2.2.2. Conectividad entre ecosistemas Los ecosistemas marinos son generalmente más abiertos, debido al complejo ciclo de vida que presentan la mayoría de las especies marinas (Giller et al., 2004), con la prevalencia de fertilización externa y la producción de un enorme número de propágulos extremadamente pequeños y con cierta capacidad de dispersión (Botsford et al., 2009). La conectividad es el intercambio de individuos entre poblaciones geográficamente separadas. Establecer redes de AMP que optimicen la conectividad es algo con lo que constantemente deben lidiar los planificadores de áreas marinas protegidas. Con ello, el concepto de conectividad resulta clave para comprender el funcionamiento de las poblaciones y comunidades marinas. En el medio marino se asume que las poblaciones muestran un elevado flujo genético, por lo tanto las especies con alto potencial de dispersión, garantizan una alta conectividad entre poblaciones distantes, mientras las especies con bajo potencial de dispersión suelen presentar escasa conectividad (Banks et al., 2007). La conectividad marina resulta de la dispersión de huevos o larvas y, en el caso de las especies vágiles (peces, ciertos crustáceos y moluscos), de los movimientos (diarios, estacionales y ontogénicos) de juveniles y adultos (Pérez-Ruzafa et al., 2006). También del intercambio de materia (nutrientes, sedimentos) entre zonas más o menos alejadas. Todo ello modulado por la disposición espacial y los patrones de circulación marina (Dorenbosch et al., 2007). Las corrientes marinas, la discontinuidad del hábitat y la topografía del fondo son sólo algunos ejemplos de factores que podrían influir en la conectividad de las poblaciones (García-Charton y Pérez-Ruzafa, 1998). Estas distancias y patrones de conexión determinan las estrategias de conservación de los recursos marinos y la protección de la biodiversidad. 12 2.2.3. Efectividad del tamaño de la reserva La distribución geográfica de las especies y los factores que la determinan han sido sujeto de numerosos estudios ecológicos (Brown et al., 1996). Las áreas protegidas deben ser flexibles y eficientes, donde se debe proteger el mayor número posible de especies con el menor número de sitios (Pressey et al., 1993; Halpern et al., 2013). En ecosistemas donde no se conozca la distribución de especies clave o de especies cuyas distribuciones varían entre temporadas o años es mejor la protección de AMP grandes (Hazen et al., 2013). Si los cambios climáticos alteran las distribuciones de las especies, las AMP a gran escala tienen más probabilidades de abarcar cambios de hábitats que las áreas más pequeñas. Las AMP grandes son más eficientes, tanto en términos de establecimiento como mantenimiento; a pesar de que los costos de las AMP de mayor tamaño son más altos que el de las AMP de pequeño tamaño (Lester et al., 2009). En los años 1970, Jared Diamond planteó que una reserva grande sería más beneficiosa en términos de riqueza de especies y diversidad que varias reservas pequeñas. Su afirmación se basó en el estudio del libro The Theory of Island Biogeography por Robert MacArthur y E. O. Wilson (Bousquets y Morrone, 2001). Los ecólogos Willis y Wilson concuerdan con lo propuesto por Diamond, y plantearon que la riqueza de especies aumenta con el área del hábitat; un bloque de hábitat más grande soportaría más especies que cualquiera de los bloques más pequeños (Bousquets y Morrone, 2001). Esta idea fue desafiada por Simberloff (1974; 1976), quien señaló que se basaban en la suposición de que las reservas más pequeñas tenían una composición de especies anidadas, donde la reserva mayor presentaba todas las especies que había en la reserva de menor tamaño. Si las reservas más pequeñas tuvieran especies no compartidas, entonces era posible que dos reservas más pequeñas tuvieran más especies que una sola gran reserva. Esto provocó durante los años 1970 y 1980 un debate en la ecología y la biología de la conservación el cual se catalogó con el nombre SLOSS (Single Large Or Several Small), en el que se argumentaba si tenía que darse mayor prioridad a un área grande o a muchas pequeñas. La polémica creó una abundante y profunda discusión académica que sentó las bases de la ecología geográfica actual y la incorporación de métodos estadísticos más rigurosos en la ecología de comunidades (Bousquets y Morrone, 2001). 13 De acuerdo con lo debatido sobre el tamaño de las reservas solo nos queda preguntarnos: ¿En Cuba deberían protegerse áreas marinas extensas o deberían crearse redes de pequeñas áreas marinas protegidas? 2.3. Diversidad biológica La diversidad se refiere a la descripción y explicación caudal de la composición en especies de cualquier muestra extraída de la naturaleza. Es el resultado de procesos de selección, adaptación mutua y una persistencia dentro de un marco arbitrariamente limitado, pero representativo de un ecosistema (Dajoz, 1979). Es una expresión taxonómica final de la dinámica de inmigración, multiplicación (diferencial) y extinción dentro de un ecosistema. Sin embargo, la biodiversidad lo incluye todo, pero no se ocupa de la importancia numérica de las respectivas poblaciones que conviven en un sitio, lo que cuenta son las especies (Dajoz, 1979). La diversidad biológica ha sido reconocida a nivel nacional e internacional como un elemento fundamental para el desarrollo de planes de conservación y el uso sustentable de los recursos naturales (Villéger et al., 2012). La diversidad biológica se puede medir y observar como el número de elementos biológicos que coexisten en ciertas dimensiones de tiempo y espacio (Sonco, 2013). Las amenazas más importantes a la diversidad biológica son la fragmentación, la degradación y la pérdida directa de los bosques, humedales, arrecifes de coral y otros ecosistemas. Los cambios en la diversidad biológica han sido más rápidos en los últimos 50 años que en cualquier otro periodo de la historia de la humanidad (Dajoz, 1979). 2.3.1. Importancia de la Diversidad Biológica Según Magurran (1988), existen razones por las cuáles los ecólogos manifiestan un gran interés por la diversidad ecológica y su medición. Primero, las medidas de diversidad frecuentemente aparecen como indicadores del buen funcionamiento de los ecosistemas y, segundo, la existencia de notables debates sobre la medición de la diversidad. El objetivo de medir la diversidad biológica es, además de aportar conocimientos a la teoría ecológica, contar con parámetros que nos permitan tomar decisiones o emitir recomendaciones en favor de la conservación de taxones o áreas amenazadas, o monitorear el efecto de las perturbaciones en el ambiente. 14 Existen varias formas de medir la diversidad biológica en un área, estas consisten en índices matemáticos que expresan la cantidad de información y el grado de organización de la misma (Scott et al., 1993). Para comprender los cambios de la biodiversidad, Whittaker (1972) propuso los términos diversidad alfa, beta y gamma, con el objeto de estimar la diversidad a distintas escalas del paisaje o región. Esto puede ser de gran utilidad, en especial, para medir y monitorear los efectos de las actividades humanas (Sonco, 2013). 2.3.2. Diversidad beta De los niveles de diversidad, el más estudiado ha sido indudablemente la diversidad alfa. De hecho, la mayoría de los textos de ecología dedican buena parte de sus secciones de ecología de comunidades al análisis de la diversidad de especies al nivel local. Sin embargo, dada su importancia en el estudio de las comunidades y por su aplicación en la conservación de la biodiversidad, el estudio de la diversidad beta ha ido ganando espacios de manera gradual, hasta llegar a convertirse hoy en un enfoque ampliamente utilizado (Bousquets y Morrone, 2001). Se han propuesto una variedad de definiciones y conceptos asociados con la diversidad beta, muchos de los cuales se superponen. El primer concepto lo aporta Whittaker (1972), donde plantea que la diversidad beta, o diversidad entre hábitats, es el grado de reemplazamiento de especies o cambio biótico a través de gradientes ambientales. Para Harrison et al. (1992) es una medida del recambio de especies entre diferentes tipos de comunidades o hábitats, correspondiendo con la cercanía espacial de diferentes comunidades o hábitats. Definida por Koleff (2005) como la variación en las identidades de las especies entre dos sitios, la diversidad beta provee un vínculo directo entre la biodiversidad a escala local (alfa) y a escala regional (gamma). Las variables ambientales asociadas a la diversidad alfa no corresponden en todo con aquellas ligadas a la diversidad beta (Arita y Rodríguez, 2002). La diversidad alfa se asocia con factores ambientales locales y con las interacciones poblacionales (en particular, la competencia interespecífica), mientras que la diversidad beta está determinada por factores tales como la distancia entre las localidades de muestreo y la heterogeneidad ambiental a lo largo del gradiente (Arita y Rodríguez, 2002). A diferencia de las diversidades alfa y gamma que pueden ser medidas fácilmente en función del número de especies, la medición de la diversidad beta está basada en proporciones o diferencias (Magurran, 1988). 15 La diversidad beta es un concepto que está íntimamente relacionado con otras propiedades de los ensambles de especies, como son el patrón de anidamiento, la similitud biogeográfica entre los sitios y la complementariedad para el diseño de sistemas eficientes de áreas para la conservación (Bousquets y Morrone, 2001). La diversidad beta se puede dividir en dos componentes: el recambio de especies y el anidamiento (Medeiros et al., 2016). Para algunos autores, el recambio de especies es el cambio en la composición y estructura de las comunidades de una unidad de muestreo a otra a lo largo de un gradiente espacial, temporal o ambiental (Vellend, 2001; Moreno y Rodríguez, 2010; Anderson et al., 2011). Los análisis de conjuntos anidados fueron propuestos para describir patrones de composición de especies entre biotas continentales y entre hábitats aislados, como islas o paisajes fragmentados y el anidamiento fue atribuido a tasas diferenciales de extinción y colonización (Bousquets y Morrone, 2001). El anidamiento ocurre cuando las especies presentes en sitios con baja biodiversidad constituyen un subgrupo de la composición de especies típicas de los sitios más diversos biológicamente (Medeiros et al., 2016). Carvalho et al. (2012), consideran el anidamiento un caso especial de diferencias en riqueza de especies entre dos ensambles o asociaciones de especies. El grado de anidamiento se relaciona inversamente con la diversidad beta: mientras mayor es el anidamiento menor es la diversidad beta, y viceversa. De hecho, una de las maneras de cuantificar el recambio de especies es simplemente al calcular el inverso del anidamiento (Wright y Reeves, 1992; Cook, 1995). El anidamiento y la diversidad beta son conceptos que van de la mano cuando se persiguen objetivos de conservación. Cuando la diversidad beta está determinada por el anidamiento, las estrategias de conservación deberían priorizar las áreas con mayor diversidad de especies (Arita y Rodríguez, 2002; Medeiros et al., 2016). Sin embargo, en escenarios donde las diferencias entre las comunidades están dadas por el recambio de especies, deberían protegerse varios sitios (Medeiros et al., 2016). Un alto nivel de diversidad beta puede originarse por dos situaciones contrastantes. Puede deberse a una baja proporción de especies compartidas entre dos sitios con igual número de especies, lo que implica un alto recambio, pero un bajo anidamiento (Baselga, 2010). Por otro lado, también puede ocurrir por una diferencia en la riqueza de especies de dos sitios, donde el menos diverso es un subgrupo del más diverso, en otros términos, un bajo recambio de especies, pero un alto valor de anidamiento (Villéger et al., 2012). 16 A pesar de la importancia teórica y aplicada de la diversidad beta, su entendimiento y uso general se ha visto obstaculizado por varios factores. Entre ellos destaca la gran variedad de métodos que se utilizan para la cuantificación de este componente y la falta de claridad conceptual para saber en qué contexto utilizar los diferentes métodos (Magurran, 1988; Lennon et al., 2002). 17 3. Materiales y Métodos Área de estudio El área de trabajo abarca extensos ecosistemas de manglar, pastos marinos y arrecifes de coral e incluye un total de 13 áreas marinas protegidas desde Refugio de Fauna El Macío, al Sur de Granma, hasta la Reserva Ecológica Los Pretiles, al Norte de Pinar del Río (Tabla I, Anexo I). Tabla I. Áreas Marinas Protegidas estudiadas incluidas en el Proyecto Sur. Categorías de protección: RF = Refugio de Fauna, PN = Parque Nacional, END = Elemento Natural Destacado, RE = Reserva Ecológica, APRM = Área Protegida de Recursos Manejados. No. Área Categoría Provincia 1 El Macío RF Granma 2 Desembarco del Granma PN Granma 3 Banco de Buena Esperanza- Managuano END Granma 4 Macurije - Santa María RF Camagüey 5 Cayos de Ana María RF Ciego de Ávila 6 Jardines de la Reina PN Ciego de Ávila 7 Guajimico RE Cienfuegos 8 Ciénaga de Zapata APRM Matanzas 9 Cayo Largo RE Isla de la Juventud 10 Punta Francés PN Isla de la Juventud 11 Península de Guanahacabibes APRM Pinar del Río 12 Banco de San Antonio END Pinar del Río 13 Los Pretiles RE Pinar del Río 18 1. Refugio de Fauna El Macío: se localiza en Granma, al Sur de la Sierra Maestra occidental. Los manglares se encuentran bordeando toda la línea costera del área protegida. Los hábitats marinos están conformados principalmente por mangle rojo, pastos marinos y canales de arrecifes coralinos franjeantes. 2. Parque Nacional Desembarco del Granma: se encuentra en la región Sur de la provincia Granma. Predominan extensas zonas de manglares asociados a pastos marinos, así como arrecifes y fondos rocosos. 3. Elemento Natural Destacado Banco de Buena Esperanza-Managuano (BBE- Managuanao): se encuentra en el archipiélago de los Jardines de la Reina, en el golfo de Guacanayabo. Presenta un veril de sustrato fangoso que se encuentra bordeando los bancos y se observan colonias y cabezos pequeños formados por corales pétreos, octocorales y esponjas. Además, presenta un mosaico de hábitats determinados por sustratos rocosos, pastos marinos y cabezos de coral. 4. Refugio de Fauna Macurije: se ubica en la llanura costera de la región Suroriental del país, en los municipios de Vertientes y Florida de la provincia Camagüey. Se caracteriza por una abundancia de lagunas costeras, esteros y descargas de agua dulce. La línea de costa está compuesta por poblaciones de mangle rojo y mangle prieto (Avicennia germinans L.) y amplia presencia de pastos marinos. 5. Refugio de Fauna Cayos de Ana María: se ubica al Sur de la isla de Cuba, en el golfo de Ana María, cerca del poblado de Júcaro, Ciego de Ávila. Presenta cayos bajos, con sedimentos fangosos cubiertos de mangle rojo. Entre ellos se destacan los cayos Balanchas, Caoba, Tío Joaquín y Arenas. Esta área se caracteriza por la presencia de zonas de mangles y cabezos de coral asociados a los pastos marinos. 6. Parque Nacional Jardines de la Reina: está ubicado al Sur de la isla de Cuba, en la plataforma insular del Sureste de Cuba. Formado por numerosos cayos, bajos, bancos y arrecifes dispersos en el golfo de Ana María. Presenta una elevada productividad de manglares y pastos marinos, además de extensas crestas arrecifales y peces de gran tamaño. 7. Reserva Ecológica Guajimico: se encuentra al centro Sur de Cuba y ocupa parte de la margen Sureste del municipio de Cienfuegos. Se extiende desde Punta de los Colorados, en el margen este del canal de entrada de la bahía de Cienfuegos, hasta Punta Diablo, al Suroeste de la Ensenada del Río Gavilanes en el municipio de Cumanayagua. El relieve 19 está compuesto por un sistema escalonado de terrazas marinas y los arrecifes de coral de la zona se clasifican como arrecifes franjeantes. 8. Área Protegida de Recursos Manejados Ciénaga de Zapata: se ubica al Sur de la isla de Cuba y al Sur de la península de Zapata, límite oriental del golfo de Batabanó. Esta área se caracteriza por presentar arrecifes frontales y la formación de cabezos de coral sobre un denso sustrato arenoso. A partir de los 10 m de profundidad comienza a desarrollarse un fondo de camellones y cangilones, los cuales ganan en relieve y complejidad con el aumento de la profundidad. 9. Reserva Ecológica Cayo Largo: se ubica en el archipiélago de los Canarreos. Predominan pastos marinos compuestos por Thalassia y Syringodium, además de ecosistemas de manglar y arenazos. 10. Parque Nacional Punta Francés: se ubica en la Isla de la Juventud. Esta área se caracteriza por la presencia de mangles, praderas de fanerógamas, colonias de Millepora complanata (Lamarck, 1816) intercaladas con colonias de Acropora palmata (Lamarck, 1816). 11. Área Protegida de Recursos Manejados Península de Guanahacabibes: está en la porción más occidental del municipio Sandino, provincia Pinar del Río, ocupando un área total de 121 572 ha. Está área está cubierta en casi la totalidad de su extensión por bosques de mangle rojo. Presenta especies como el manatí y cocodrilo americano, ambas especies con categoría de vulnerables. 12. Elemento Natural Destacado Banco de San Antonio: ubicado en el Golfo de México, al Noroeste de la Península de Guanahacabibes, municipio de Sandino, provincia Pinar del Río. Es un peñón submarino con arrecifes de coral, donde las macroalgas cubren más del 50 % del sustrato, con abundantes algas carnosas y calcáreas. 13. Reserva Ecológica Los Pretiles: se ubica en el archipiélago de Los Colorados, en la porción Noroeste de la costa Norte de la provincia de Pinar del Río, en el municipio de Mantua. Presenta pastos marinos y manglares a los cuales se encuentran asociadas algas filamentosas. Obtención de datos La información que se utilizó en esta investigación fue recopilada durante la implementación del proyecto “Aplicación de un enfoque regional al manejo de las áreas protegidas marinas y costeras 20 en los Archipiélagos del Sur de Cuba” PNUD/GEF CUB/3973, en un período que abarca desde el año 2010 hasta el 2014. Para la realización del trabajo se utilizaron los informes de monitoreo de las 13 áreas previamente mencionadas y se extrajeron las listas de especies de peces por áreas, así como las características de los ecosistemas muestreados. Los métodos de muestreo empleados para la caracterización de la ictiofauna en cada AMP fueron fundamentalmente de censo visual. Para el conteo de peces se utilizó el método de nado al azar (Kimmel, 1985; Roger et al., 2001). Se realizó buceo (libre o autónomo) durante una hora al azar en el sitio y se consignaron todas las especies, anotando los estadios juveniles y adultos y la máxima abundancia de forma semicuantitativa: escaso (1 individuo), poco abundante (2 a 10 individuos), abundante (11 a 100 individuos) y muy abundante (más de 100 individuos). Análisis de los datos 3.1. Diversidad beta Para determinar los componentes de la diversidad beta se utilizó el índice de disimilitud de Jaccard propuesto por Baselga (2010, 2012) y Villéger et al. (2013) (Ec. 1). El intervalo de valores para el índice de disimilitud de Jaccard va de 0, cuando dos áreas tienen la misma composición de especies, hasta 1, cuando no hay especies compartidas entre ambas (Villéger et al., 2013). 𝛽𝐽𝑎𝑐 = 𝛽𝐽𝑡𝑢 + 𝛽𝐽𝑛𝑒𝑠 = 𝑏+𝑐 𝑎+𝑏+𝑐 = 2𝑏 2𝑏+𝑎 + ( 𝑐−𝑏 𝑎+𝑏+𝑐 ) ( 𝑎 2𝑏+𝑎 ) Ec. 1 Donde: 𝛽𝐽𝑎𝑐: disimilitud de Jaccard 𝛽𝐽𝑛𝑒𝑠: componente de anidamiento de la disimilitud de Jaccard 𝛽𝐽𝑡𝑢: componente de recambio de la disimilitud de Jaccard 𝑎: es el número de especies compartidas 𝑏: el número de especies exclusivas del sitio A 𝑐: el número de especies exclusivas del sitio B 21 3.2. Composición de hábitats y distancia geográfica entre las AMP Se construyó una matriz de presencia/ausencia de hábitats por AMP donde las filas corresponden a las áreas y las columnas a los hábitats. Los hábitats se codificaron en diferentes categorías: pastos marinos, arrecifes de coral y manglares. Y cada categoría de dividió en el número de clases que puedan presentar. Por ejemplo: la categoría arrecifes de coral se dividió en cuatro clases: crestas arrecifales, cabezos de coral, camellones y veril; a su vez, la categoría manglar también se dividió en dos clases: manglar de isla y manglar de cayos. Seguidamente se les asignaron valores a las clases de modo que 0 significa que el atributo está ausente en el área y 1 significa que está presente. Con esta información se calculó el índice de disimilitud de Jaccard para obtener una matriz de disimilitud entre áreas basado en la heterogeneidad de hábitats. La distancia geográfica entre las AMP estudiadas se determinó a partir de los centroides de dichas áreas con el software ArcGIS versión 10.2. La matriz de distancias euclidianas generada se usó entonces en los cálculos posteriores. A partir de las matrices de disimilitud de la diversidad beta y de heterogeneidad de hábitats se creó una representación gráfica de un escalado multidimensional no métrico (nmMDS por sus siglas en inglés) de las relaciones entre las AMP. La influencia de la distancia geográfica y la composición de hábitats sobre los componentes de la diversidad beta se evaluaron mediante pruebas de Mantel, que midieron el grado de relación lineal entre las matrices. Todos los análisis se realizaron en el software R 3.2.3 (R Core Team, 2017) y los paquetes betapart (Baselga, 2010) y vegan (Oksanen et al., 2014). 22 4. Resultados En el estudio se observaron 329 especies de peces (Anexo I), donde se destaca la picúa (S. barracuda), la cual fue reportada en todas las áreas muestreadas. Otras especies que se encuentran distribuidas en la mayoría de las áreas son: barbero rayado (Acanthurus chirurgus [Bloch, 1787]), barbero azul (Acanthurus coeruleus [Bloch and Schneider, 1801]), cibí carbonero (C. ruber), rabirrubia (Ocyurus chrysurus [Bloch, 1790]), chivirica gris (Pomacanthus arcuatus [Linnaeus, 1758]) y el loro listado (Scarus iserti [Bloch, 1789]). Dos de las 13 áreas estudiadas sobresalen por su riqueza de especies: Parque Nacional Jardines de la Reina (289 especies) y Refugio de Fauna El Macío (145 especies). Mientras que el área con menor número de especies observada fue Refugio de Fauna Macurije (7 especies) (Tabla II). Tabla II. Riqueza de especies de peces de las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba. Áreas Marinas Protegidas No. de especies Macurije 7 Ana María 62 Jardines de la Reina 289 Guajimico 108 BBE-Managuano 77 El Macío 145 Granma 114 Punta Francés 79 Cayo Largo 92 Zapata 115 Los Pretiles 85 San Antonio 104 Guanahacabibes 83 23 Dentro de la lista de especies de peces resultó relevante la presencia de 27 especies de gran interés para la protección y conservación. Estas especies se encuentran en la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN). Se registró una especie En Peligro Crítico, tres especies En Peligro, seis especies Vulnerables, tres especies Preocupación Menor, así como 12 especies Casi Amenazadas (Tabla III). También se observaron peces con alto valor comercial como los roncos, los pargos y los meros. Tabla III. Categorías de amenaza (UICN) de peces de gran interés para la conservación de las Áreas Marinas Protegidas de la costa sur de Cuba. CR = En Peligro Crítico, EN = En Peligro, VU = Vulnerable, NT = Casi Amenazada, LR = Preocupación Menor, DD = datos insuficientes. Especies de peces Nombre común Categoría de amenaza Lutjanus analis (Cuvier, 1828) pargo criollo NT Lutjanus cyanopterus (Cuvier, 1828) cubera VU Lutjanus griseus (Linnaeus, 1758) caballerote LR Lutjanus synagris (Linneaus, 1758) biajaiba NT Scarus coelestinus Valenciennes, 1840 loro de medianoche DD Scarus coeruleus (Bloch, 1786) loro azul LR Scarus guacamaia Cuvier, 1829 loro guacamayo NT Thunnus alalunga (Bonnaterre, 1788) albacora NT Thunnus albacares (Bonnaterre, 1788) atún de aleta amarilla NT Balistes vetula Linnaeus, 1758 cochino NT Lachnolaimus maximus (Walbaum, 1792) pez perro VU Sphyrna mokarran (Rüppell, 1837) cornuda de ley EN Rhincodon typus (Smith, 1828) damero EN Megalops atlanticus (Valenciennes, 1847) sábalo VU Makaira nigricans Lacepède, 1802 castero VU Hippocampus erectus Perry, 1810 caballito erecto VU Mycteroperca bonaci (Poey, 1860) aguají NT Mycteroperca tigris (Valenciennes, 1833) bonací gato LR 24 Mycteroperca venenosa (Linnaeus, 1758) arigua NT Epinephelus striatus (Bloch, 1792) cherna criolla EN Epinephelus itajara (Lichtenstein, 1822) guasa CR Epinephelus morio (Valenciennes, 1828) cherna americana NT Manta birostris (Walbaum, 1792) manta VU Carcharhinus falciformis (Müller y Henle,1839) jaquetón NT Carcharhinus perezi (Poey, 1876) tiburón cabeza dura NT Ginglymostoma cirratum (Bonnaterre, 1788) tiburón gata DD Galeocerdo cuvier (Péron & Lesueur,1822) tiburón tigre NT 4.1. Diversidad beta El valor de la diversidad beta entre las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba es 0,89. Los mayores valores de disimilitud registrados corresponden a Macurije con respecto a todas las áreas (Anexo I), siendo el valor más alto de disimilitud reportado 0,99, entre esta área y San Antonio. Otra área que presenta altos valores de disimilitud es Ana María, siendo Jardines de la Reina, San Antonio y Guajimico las áreas más disimiles a ella (Fig. 1, Anexo II). Existe un grupo de áreas que son similares entre sí, en las cuales se mantienen valores de disimilitud bajos (Fig. 1). Los valores más bajos de disimilitud corresponden a las áreas Guanahacabibes con Pretiles 0,02 y Guajimico con Zapata 0,03 (Anexo II). 25 Figura 1: Similitudes entre las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba en dependencia de la diversidad beta. Las similitudes están representadas gráficamente en un escalado multidimensional no métrico. Los círculos incluyen las áreas más similares. No se representó Refugio de Fauna Macurije por ser un valor extremo de disimilitud. El valor de anidamiento entre las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba es 0,13. Todas las áreas presentaron bajos valores de anidamiento, excepto Jardines de la Reina. El valor más alto de anidamiento reportado es 0,97 entre Jardines de la Reina y Macurije. Macurije también presenta altos valores de anidamiento con respecto a las áreas BBE-Managuano, Granma y Ana María con un valor de 0,90; 0,93; 0,65 respectivamente (Anexo III). La similitud entre las áreas está dada por sus valores de anidamiento, siendo las áreas más similares las que tienen valores más altos. Los valores más bajos de anidamiento se registraron para las áreas Zapata y Granma (0,002) y BBE-Managuano y Punta Francés (0,006) (Anexo III, Fig. 2). 26 Figura 2: Similitud entre las Áreas Marinas Protegidas en dependencia del grado de anidamiento. Las similitudes están representadas gráficamente en un escalado multidimensional no métrico. Los círculos incluyen los valores más bajos de anidamiento. El recambio de especies entre las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba es 0,76. Los mayores valores de recambio registrados corresponden a las áreas Macurije y Ana María con respecto a todas las áreas (Anexo IV). Existe un grupo de áreas entre las cuales el valor de recambio es cero. Estas áreas son Guanahacabibes y Pretiles, Macurije con respecto a las áreas BBE-Managuano, Granma y Jardines de la Reina (Anexo IV, Fig. 3). 27 Figura 3: Similitud de Áreas Marinas Protegidas en dependencia del grado de recambio de especie. Las similitudes están representadas gráficamente en un escalado multidimensional no métrico. 4.2. Composición de hábitats De acuerdo a la composición de hábitats, el área Macurije se diferencia en gran medida de las demás áreas estudiadas. Los mayores valores de disimilitud registrados corresponden a las áreas Macurije y San Antonio (1) y Ana María y San Antonio (0,85) (Anexo IV). Las áreas más similares en cuanto a la composición del hábitat son, Zapata, Guajimico y Granma (Fig. 4). Otras áreas similares son Macío, Jardines de la Reina y Punta Francés. El valor más bajo de similitud corresponde a las áreas Punta Francés y Jardines de la Reina con un valor de 0,12 (Anexo IV). 28 Figura 4: Similitud entre las Áreas Marinas Protegidas en dependencia de la composición de hábitats. Las similitudes están representadas gráficamente en un escalado multidimensional no métrico. Los círculos agrupan a las áreas más similares. Influencia de la distancia geográfica y la composición del hábitats sobre la diversidad beta y sus componentes La prueba de Mantel no encontró evidencia de que la distancia geográfica influye sobre los componentes de la diversidad beta de las áreas estudiadas (Tabla IV). En cambio, sí encontró que la composición del hábitat influye sobre el recambio de especie (Tabla V). Tabla IV. Resultado de la prueba de Mantel entre la distancia geográfica y los componentes de la diversidad beta entre las AMP de la costa Sur de Cuba. Distancia geográfica vs. Correlación Valor de p Diversidad beta -0,12 0,89 Anidamiento -0,12 0,94 Recambio de especie 0,03 0,39 29 Tabla V. Resultado de la prueba de Mantel entre la composición del hábitat y los componentes de la diversidad beta entre las AMP de la costa Sur de Cuba. Composición del hábitat vs. Correlación Valor de p Diversidad beta 0,45 0,007 Anidamiento -0,01 0,492 Recambio de especie 0,36 0,003 30 5. Discusión La plataforma marina de Cuba se caracteriza por presentar una amplia diversidad de organismos marinos y una alta riqueza de especies, probablemente mayor que las otras islas del Caribe (Claro, 2006a). La amplia distribución geográfica de la picúa en la costa Sur de Cuba se debe a las características ecológicas particulares que le confieren a esta especie una gran movilidad. La picúa es un pez pelágico-nerítico, con movimientos que abarcan una vasta extensión de la columna de agua. El rasgo principal de su comportamiento es la gran movilidad, donde el tamaño de su zona activa se extiende varios kilómetros (Claro, 2006a). Es una especie considerada visitante o transeúnte en los arrecifes, manglares y pastos marinos (Randall, 1996). Los juveniles se encuentran entre manglares, estuarios y áreas de arrecifes interiores poco profundos y protegidos; los adultos se encuentran en una amplia gama de hábitats (Sylva, 1990; Dorenbosch et al., 2004). En los trabajos de Mochek y Valdés-Muñoz (1983) y Valdéz-Muñoz y Mochek (2001) se menciona que las picúas son peces con actividad diurna que aparentemente no tienen territorios fijos o los rangos de sus hábitats se extienden a grandes distancias. Esto coincide con los criterios de Dorenbosch et al. (2004), Taylor et al. (2007) y con los resultados obtenidos en esta investigación. Dentro de los peces de gran interés para la conservación destaca la guasa la cual se encuentra En Peligro Crítico según la UICN. La guasa es el mayor mero del hemisferio occidental y uno de los dos mayores meros del mundo, creciendo hasta 250 cm de longitud total (Heemstra y Randall, 1993) y alcanzando los 320 kg de peso (Smith, 1971). Las poblaciones de guasa comenzaron a disminuir en los años 1960, sin duda, como consecuencia de la pesca intensiva en las agregaciones reproductivas y la pesca submarina de los adultos (Sadovy y Eklund, 1999). Como resultado, la guasa se encuentra ahora sobreexplotada y se observa con muy poca frecuencia. La guasa prácticamente ha desaparecido de muchos lugares en Cuba, pero en este estudio se registró en el Refugio de Fauna Cayos de Ana María, Parque Nacional Desembarco del Granma y Parque Nacional Jardines de la Reina. 31 Otras de las especies que se encuentran En Peligro según la UICN son la cherna criolla, la cornuda de ley (S. mokarran) y el damero (R. typus). Su poca distribución y abundancia, así como las amenazas que enfrentan, son las causas por lo que la IUCN las ha categorizado En Peligro. La cherna criolla constituye uno de los casos de sobrepesca más notorios en el Gran Caribe (Sadovy y Eklund, 1999), y Cuba no es una excepción. La pesca irracional, en especial sobre las agregaciones de desove y el acelerado carácter hermafrodita de la especie, produjeron el rápido colapso de sus poblaciones en toda el área (Claro, 2006a). Aunque esta especie se encuentre En Peligro y sea poco abundante en las costas de Cuba, está presente en 9 de las 13 áreas estudiadas. Esta investigación corrobora la poca abundancia y distribución de la cornuda de ley y el damero en las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba, reportada solamente para el Parque Nacional Jardines de la Reina. La cornuda de ley es la especie más grande y longeva de la familia Sphyrnidae. El principal problema de conservación que enfrenta es la reducción de su población motivada por el alto valor económico de su gran aleta dorsal, lo cual ha llevado a su sobrepesca durante todas las etapas de su ciclo vital (Colectivo de autores, 2015). Es vulnerable a la sobreexplotación pesquera debido a su crecimiento lento y ciclo reproductivo prolongado (Colectivo de autores, 2015). El damero es el pez más grande del mundo, características propias de la especie como la maduración tardía y gran longevidad limitan la recuperación de sus poblaciones, altamente explotadas a nivel mundial. Es objeto de la pesca artesanal y de la industria pesquera en varias zonas costeras del país. Un estudio llevado a cabo en Jardines de la Reina demostró que el damero representa un alto incentivo económico para la reserva. Las encuestas reflejan que el mayor atractivo del Parque Nacional Jardines de la Reina para los buceadores es la abundancia de peces, y dentro de estos, la abundancia de tiburones, especialmente la presencia de dameros (R. typus) (Figueredo-Martín et al., 2010). El área con mayor riqueza de especie es Parque Nacional Jardines de la Reina resultado que concuerda con los obtenidos por Figueredo-Martín et al. (2010). Según el Plan del Sistema Nacional de Áreas Protegidas 2014-2020, la categoría Parque Nacional es la segunda más estricta del Sistema Nacional de Áreas Protegidas permitiendo una mejor efectividad de manejo y conservación de los ecosistemas marinos, aunque no todos los parques nacionales presentan un correcto manejo. De acuerdo con Navarro-Martínez y Angulo-Valdés (2015), Jardines de la 32 Reina es un área que destaca por la conservación de la ictiofauna, lo cual no se observa en otras AMP del país. En 1996, cerca de 950 km2 del archipiélago de los Jardines de la Reina fueron protegidos, al ser declarados como Zona Bajo Régimen Especial de Uso y Protección por el Ministerio de la Industria Pesquera (Resolución 562/96), actualmente Ministerio de la Industria Alimentaria, y en 2010 dicha zona se designó como Parque Nacional por acuerdo del Comité Ejecutivo del Consejo de Ministros de Cuba (Acuerdo 6803/2010). La gestión efectiva del parque se lleva a cabo mediante una asociación público-privada entre la empresa italiana de ecoturismo Avalon y la agencia cubana Marlin Náuticas y Marinas, que ha sido esencial en hacer cumplir las restricciones del parque. En Jardines de la Reina la alta riqueza de especies y el alto grado de conservación es resultado de la protección que ha experimentado esta área por más de 20 años, lo que podría explicar las diferencias con el resto de las áreas protegidas (Pina-Amargós, 2008; Cobián, 2010). Además, la lejanía del área a tierra firme es un elemento que favorece la protección y conservación de las AMP (Navarro-Martínez y Angulo-Valdés, 2015; D’agata et al., 2016). Jardines de la Reina es un área que presenta una gran complejidad de hábitats, provee refugio y disponibilidad de alimentos, esto puede ser un factor que favorezca la riqueza de especies existente en el área. Según Villéger et al. (2010) y Mohamed-Harris y Vinobaba (2013), la diversidad en la comunidad de peces disminuye si existe un empobrecimiento de la vegetación del fondo dado que una alta complejidad del hábitat, generalmente, soporta una gran variedad de fauna. Figueredo -Martín et al. (2010) plantea que esta área ha sido la más estudiada en Cuba y con más artículos publicados; por lo que se conoce mucho del área y posiblemente esté mejor caracterizada que todas las demás, razón por la que tiene mayor diversidad de especies que el resto de las áreas. El área con menor riqueza de especies es Refugio de Fauna Macurije, esto es por la escasa visibilidad en los ecosistemas muestreados. Además, durante los muestreos no se pudieron registrar las especies capturadas por los barcos de la pesca, lo que limitó el alcance del estudio. En esta área no existía una lista de especies, por lo que todas las especies son registradas por primera vez por el proyecto PNUD/GEF CUB/3973. 33 5.1. Composición de hábitats La plataforma cubana presenta una gran extensión con la presencia de bajíos, islas y cayos. Esto determina que exista una mayor complejidad, diversidad de biotopos y diferencias significativas entre algunas de sus regiones (Kendall et al., 2002). Los principales ecosistemas marinos costeros del país incluyen los arrecifes de coral, fondos duros no fértiles, hábitats arenosos y de fondo fangoso, praderas marinas, manglares, lagunas costeras y estuarios y playas (Roman, 2018). La gran diversidad de biotopos en la plataforma cubana es esencial para una mayor diversidad de especies. Los manglares y pastos marinos sirven como importantes áreas de cría para juveniles de muchas especies de peces de arrecifes de coral (Mumby et al., 2004, Serafy et al., 2015). En esta investigación existen áreas que presentan características similares y diferentes en cuanto a la composición del hábitat. Según Martínez-Daranas y Suárez (2018) aproximadamente la mitad de la plataforma cubana está ocupada por praderas de pastos marinos, que cubren más de 23 000 km2. Por lo que se observó la presencia de los pastos marinos en casi todas las áreas muestreadas. Los pastos marinos de las áreas estudiadas están formados principalmente por la fanerógama Thalassia testudinum Banks ex König, Syringodium filiforme Kütz y Halodule wrightii Ascherson. Los pastos marinos son tan productivos que podría capturar alrededor del 33 % del carbono emitido por Cuba (Martínez-Daranas, 2010). Las áreas Jardines de la Reina y Punta Francés son las más similares de la costa Sur de Cuba, debido a la estructura que presenta sus hábitats. Estas áreas están compuestas por arrecifes de coral, en cuya conformación se destacan los cabezos de coral, las crestas arrecifales, veril y los camellones (Angulo et al., 2004; Pina-Amargós et al., 2006). Wilkinson (2008) plantea que los arrecifes de coral rodean >95 % de la plataforma insular de Cuba, extendiéndose aproximadamente 3 966 km, encontrándose en Jardines de la Reina los arrecifes más conservados de Cuba. Los arrecifes de esta área son los más conservados en la región del Caribe también, en gran parte debido a la protección y a la distancia que existe entre esta área y la isla (Pina-Amargós et al., 2014). Otro ecosistema de importancia en ambas áreas son los manglares de cayos que se encuentran en buen estado de conservación, conformados principalmente por poblaciones mangle rojo (Angulo et al., 2004; Pina-Amargós et al., 2006). En ambas áreas se observa la presencia de 34 Thalassia, Syringodium y las algas Caulerpa y Halimeda (Angulo et al., 2004; Clero y Cabrera, 2012). Jardines de la Reina y Punta Francés poseen los ecosistemas costeros mejor conservados de Cuba. Las dos áreas se consideran zonas semi-vírgenes, sin población residente y se han utilizado de forma regular para la actividad turística y la pesca artesanal e industrial. La Ciénaga de Zapata, Granma y Guajimico presentan una composición de hábitats similar, con un predominio de fondos fangosos en algunos lugares. Aunque contienen pastos marinos y arrecifes de coral, están conformadas principalmente por extensos ecosistemas de manglar. En Cuba, los manglares cubren alrededor de 450 000 ha y representan el 11 % de los bosques (Galford et al., 2018). Los manglares son ecosistemas abiertos, con un constante flujo de materia y energía, brindando de alguna manera, beneficios a los ecosistemas adyacentes (Menéndez y Priego, 1994). El ecosistema de manglar se considera como una de las fuentes de producción primaria más importantes, así como área de crianza, alimentación y protección de numerosas especies de interés comercial. El área Macurije se diferencia en gran medida de las demás áreas estudiadas. En esta área los manglares se encuentran en la línea de costa, sus poblaciones son principalmente de mangle rojo y mangle prieto. Las poblaciones de ambas especies se encuentran en buen estado de conservación, el fondo es fangoso, gris oscuro y la visibilidad es casi nula. Los pastos marinos de esta área protegida están formados principalmente por la fanerógama T. testudinum, seguido en abundancia por H. wrightii. Otra área que se diferencia de las demás áreas estudiadas es el Banco de San Antonio. En esta área predomina un arrecife de banco que emerge del lecho oceánico. Por la complejidad de la estructura del banco y sus características oceánicas esta es una zona muy poco estudiada. La comunidad de octocorales contribuye a la peculiaridad de esta área. La mayoría de los octocorales resisten corrientes muy fuertes, y es el efecto de la turbulencia ya sea su componente mecánico y abrasivo el que parece ser más determinante en la estructura y composición de las comunidades de octocorales. 5.2. Diversidad beta El recambio de especies entre las Áreas Marinas Protegidas está influenciado por la composición de hábitats. Las áreas con mayor complejidad de hábitats presentan mayor abundancia, biomasa y riqueza de especies (Pina-Amárgos, 2008). Las AMP cubren el 25 % de la plataforma cubana, 35 creando una red de hábitats importantes que incluyen el 30 % de los arrecifes de coral, el 24 % de las praderas marinas y el 35 % de los manglares (Perera Valderrama et al., 2018). En esta investigación existe una diferencia en la composición de especies entre las áreas estudiadas, debido a la estructura de sus hábitats. Este resultado concuerda con lo planteado por Balleza y Villaseñor (2011), algunas especies se asocian a condiciones específicas de hábitats lo que puede restringir su distribución. El recambio de especies en las áreas puede estar determinada por diversos factores como: las corrientes, profundidad del agua y la disponibilidad de refugio. Estos factores pudieran impedir la distribución de las especies de una localidad a otra. Según Soininen et al. (2007) la presencia de estos factores puede hacer que la similitud entre los sitios disminuya, y se encuentren especies diferentes a las observadas en un sitio topográficamente abierto y homogéneo donde la composición de especies puede ser similar. El recambio de especies entre las localidades muestreadas depende de la capacidad de colonización de las especies (McAbendroth et al., 2005) o su sensibilidad a los filtros ambientales (Greve et al., 2005; Driscoll 2008). Cada área tiende a diferenciarse en cuanto a las condiciones ambientales, lo que puede implicar que haya una separación de las especies con diferentes características fisiológicas. Con el paso del tiempo la composición de las especies será relativamente predecible de acuerdo al tipo de hábitat en que ellas se encuentren (Driscoll, 2008). A escalas locales, la homogeneidad del hábitat puede incrementar la intensidad de la competencia interespecífica, convirtiéndola en la limitación más fuerte a la coexistencia de especies similares (Weiher y Keddy, 1999). Esta limitación a la coexistencia determina la presencia de comunidades de especies diferentes en cada área, lo que determina el alto recambio de especies. Según Begon et al. (2006), que la competencia entre especies esté ausente o sea poco notable no quiere decir que no influya en la estructura comunitaria, ya que si dos especies no compiten en el presente puede ser porque en el pasado la selección actuó en el sentido de evitar la competencia y, por tanto, a favor de la diferenciación de sus nichos. De este modo, los patrones de distribución actuales de las especies pueden ser explicados por procesos competitivos que ocurrieron en el pasado. La exclusión de algunas especies debido a la competencia puede ser uno de los factores que determinen una diferencia en la composición de especies que existen entre las áreas del Sur. Además, la exclusión competitiva no significa necesariamente que las 36 especies excluidas desparezcan de un ecosistema determinado, también podría implicar la reducción de sus tamaños poblacionales (Jaksic y Marone, 2007). Esto reduciría la probabilidad de detectar estas especies durante los muestreos, contribuyendo así al aumentar el recambio de especies entre las AMP. Es notable que en esta investigación no se evidenció la influencia de la distancia geográfica en cuanto al recambio de especies, sin embargo, algunos autores plantean que existe una relación entre la similitud y la distancia. Clauson-Kaas et al. (2017) observó que la tasa de recambio de la composición de especies de aves a través del espacio dentro de un continente, es menor que a través de los continentes. Según Anderson et al. (2011), la similitud disminuye con la distancia y el recambio de especies aumenta con la distancia. Algunos estudios plantean que el anidamiento puede ser resultado de factores como el tamaño del área, el muestreo pasivo, el anidamiento del hábitat y el aislamiento espacial (Preston, 1960; Calderón-Patrón et al., 2012). Según Calderón-Patrón et al. (2012) entre mayor distancia haya entre la comunidad fuente y la receptora de especies, el anidamiento será menor, puesto que, a mayor aislamiento, mayor dificultad existe para que las especies superen esta barrera. Este planteamiento concuerda con algunos resultados del estudio, donde las áreas con menor distancia son las que presentan mayores valores de anidamiento. Como ocurre con el área Macurije, la cual presenta altos valores de anidamiento con respecto a Jardines de la Reina, BBE-Managuano, Granma y Ana María. Otras áreas que se encuentran a poca distancia una de otra y presentan un patrón anidado son Guanahacabibes y Pretiles. Según Wright y Reeves (1992) y Calderón-Patrón et al. (2012), el bajo valor de anidamiento puede indicar que la distribución de las especies no es uniforme. Todas las áreas se encuentran anidadas a Jardines de la Reina, excepto Ciénaga Zapata, Granma y Macío. Jardines de la Reina es una de las áreas más extensas del Caribe (Appeldoorn y Lindeman, 2003). En este caso el anidamiento puede estar influenciado por la extensión espacial, ya que, en un conjunto de parches, los que presenten áreas mayores tendrán mayor número de especies y conforme va disminuyendo el área de los mismos también lo hace la riqueza (Wright et al., 1998). Wethered y Lawes (2005) plantean que algunos de los factores causantes del anidamiento en las comunidades naturales son la heterogeneidad de hábitats, la variabilidad en la disponibilidad 37 de recursos, el grado de disturbio y el efecto de borde, entre otros. Estos factores bien podrían explicar el anidamiento encontrado en las comunidades estudiadas, ya que Jardines de la Reina se caracteriza por una elevada diversidad de hábitats y riqueza de especies, sumado a un bajo nivel de perturbaciones debido a la alta efectividad de la protección. Autores como Bloch et al. (2007), han analizado el efecto de disturbios naturales, como los huracanes sobre el grado de anidamiento de comunidades de gasterópodos terrestres. Estudios realizados con el fin de evaluar la hipótesis de que los cambios que se producen en la composición de especies como consecuencia de disturbios, alteran el grado de anidamiento tanto a escala espacial como temporal. En este sentido, es válido resaltar que, al ser Cuba una isla frecuentemente afectada por huracanes, tormentas tropicales y otros fenómenos meteorológicos, es posible que el grado de anidamiento de las comunidades estudiadas esté también influenciado por estos factores. Un factor que pudiera influenciar el anidamiento existente entre estas áreas es la extensión y ubicación de Jardines de la Reina, área que se encuentra en la costa Sur-central de Cuba. Las características geográficas de esta área podrían favorecer la conectividad entre las poblaciones de peces. Esta relación se establece entre los hábitats a partir del intercambio de materia y flujos de energía (Sale y Kritzer, 2003). El anidamiento puede ser el resultado de las diferencias en las capacidades de dispersión de las especies. Por tanto los colonizadores más fuertes alcanzarían mayor cantidad de áreas, mientras que las especies con una menor capacidad de dispersión permanecerán restringidas, lo cual puede generar un modelo de anidamiento (Valdovinos et al., 2010). La conectividad depende del tiempo de vida de las larvas y la efectividad de los patrones que ayudan a dicha dispersión. La distancia, la dirección de las corrientes y contracorrientes, juegan un papel importante en la dispersión de las larvas y por lo tanto tienen influencia considerable en la demografía y estructura genética de las especies marinas (González, 2007). Es el único modelo que no depende de la competencia interespecífica y ha sido más comúnmente observado en sistemas influenciados por las fuerzas de extinción local. Según Ulrich et al. (2009), el anidamiento es un modelo de coexistencia de especies intrínsecamente relacionado con el grado de agregación de las mismas. Entre los posibles factores determinantes del grado de anidamiento de una comunidad se encuentran el área, el aislamiento o la elevación, como 38 características de las islas y el tamaño corporal o la densidad poblacional, como caracteres asociados a las especies (Feeley, 2003). 39 6. Conclusiones 1. En las Áreas Marinas Protegidas de la costa Sur de Cuba se encontró una alta diversidad beta determinada por el recambio de especies en las comunidades de peces. 2. Aunque el valor de anidamiento fue bajo, la mayoría de las AMP mostraron un fuerte anidamiento dentro del Parque Nacional Jardines de la Reina, debido a la alta diversidad de especies, el estado de conservación y el aislamiento de sus comunidades. 3. La distancia geográfica entre las AMP de la costa Sur de Cuba no influyó significativamente sobre la diversidad beta. En cambio, la composición de hábitats fue determinante lo que demuestra la fuerte asociación entre las especies y los hábitats en que viven. 40 7. Recomendaciones 1. Caracterizar de forma más detalladas la composición de hábitats de las AMP para evaluar con más precisión su influencia sobre los componentes de la diversidad beta. 41 8. Referencias bibliográficas Alcala, A.C., Russ, G. R., Maypa, A. P. y Calumpong, H. P. 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